Ceramic hydroxyapatite coating on titanium implants drives selective bone marrow stromal cell adhesion

: The aim of this study was to determine the cell characteristics that regulate implant osseointegration. The heterogeneity of bone marrow stromal cells obtained from 11 donors was assessed by measuring the expression of a large panel of adhesion molecules. Large differences in expression of adhesio...

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Veröffentlicht in:Clinical oral implants research 2003-10, Vol.14 (5), p.569-577
Hauptverfasser: Torensma, Ruurd, Ter Brugge, Petra J., Jansen, John A., Figdor, Carl G.
Format: Artikel
Sprache:eng
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container_title Clinical oral implants research
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creator Torensma, Ruurd
Ter Brugge, Petra J.
Jansen, John A.
Figdor, Carl G.
description : The aim of this study was to determine the cell characteristics that regulate implant osseointegration. The heterogeneity of bone marrow stromal cells obtained from 11 donors was assessed by measuring the expression of a large panel of adhesion molecules. Large differences in expression of adhesion molecules were detected depending on the culture conditions used. Cells cultured in fetal bovine serum induced the expression of different adhesion molecules from cells cultured in human serum. Donor‐to‐donor variation was determined by measuring the expression of adhesion molecules for stromal cells obtained from different donors that were processed identically. Fat adherent cells but also loose bone marrow cells showed large differences in expression of some but not all adhesion molecules. The flow cytometric data demonstrated large heterogeneity in expression of adhesion molecules, and this heterogeneity was influenced by culture conditions and varied from donor to donor. This demonstrates that the implant encounters different cell types, which could lead to different levels of integration. Surprisingly, in vitro only a subfraction of bone marrow stromal cells attached to titanium coated with ceramic hydroxyapatite. Adaptation of all cell types present in heterogeneous bone marrow to a coated surface is apparently not possible. Differential binding was not caused by aberrant staining of the stromal cells as the results were confirmed with bone marrow cells obtained from transgenic GFP mice. These results demonstrate that hydroxyapatite ceramics are selective in cell recruitment from the bone marrow, explaining the differences found in vivo for these coatings compared with titanium. Résumé Le but de cette étude a été de trouver les caractéristiques cellulaires qui régulent l'ostéoïntégration implantaire. Les cellules du stroma de la moeëlle osseuse prélevée chez onze donneurs ont étéétudiées en mesurant l'expression d'un large éventail de molécules d'adhésion. De grandes différences dans l'expression des molécules d'adhésion ont été dues aux conditions de culture utilisées. Les cellules cultivées dans le sérum bovin foetal produisaient l'expression d'autres molécules d'adhésion que les cellules mises en culture dans le sérum humain. Une variation de donneur à donneur a été déterminée en mesurant l'expression des molécules d'adhésion des cellules obtenues de différents donneurs qui ont été analysées de manière identique. Les cellules adhérentes de la graisse
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This demonstrates that the implant encounters different cell types, which could lead to different levels of integration. Surprisingly, in vitro only a subfraction of bone marrow stromal cells attached to titanium coated with ceramic hydroxyapatite. Adaptation of all cell types present in heterogeneous bone marrow to a coated surface is apparently not possible. Differential binding was not caused by aberrant staining of the stromal cells as the results were confirmed with bone marrow cells obtained from transgenic GFP mice. These results demonstrate that hydroxyapatite ceramics are selective in cell recruitment from the bone marrow, explaining the differences found in vivo for these coatings compared with titanium. Résumé Le but de cette étude a été de trouver les caractéristiques cellulaires qui régulent l'ostéoïntégration implantaire. Les cellules du stroma de la moeëlle osseuse prélevée chez onze donneurs ont étéétudiées en mesurant l'expression d'un large éventail de molécules d'adhésion. De grandes différences dans l'expression des molécules d'adhésion ont été dues aux conditions de culture utilisées. Les cellules cultivées dans le sérum bovin foetal produisaient l'expression d'autres molécules d'adhésion que les cellules mises en culture dans le sérum humain. Une variation de donneur à donneur a été déterminée en mesurant l'expression des molécules d'adhésion des cellules obtenues de différents donneurs qui ont été analysées de manière identique. Les cellules adhérentes de la graisse mais également les cellules lâches de la moelle osseuse avaient de grandes différences dans l'expression de quelques‐unes des molécules d'adhésion. Les données du flux cytométrique ont démontré une grande hétérogénéité dans l'expression des molécules d'adhésion et cette hétérogénéitéétait influencée par les conditions de culture et variait de donneur en donneur. Ceci démontre que l'implant rencontre différents types cellulaires qui peuvent s'accompagner de différents niveaux d'intégration. Etrangement, in vitro, seul une sousfraction des cellules du stroma de la moelle osseuse s'attachait au titane recouvert d'hydroxyapatite céramique. L'adaptation de tous les types cellulaires présents dans la moelle osseuse hétérogène à une surface est apparement impossible. La liaison différentielle n'était pas dûe à une coloration aberrante des cellules du stroma parce que les résultats ont été confirmés par les cellules de la moelle osseuse obtenue de souris GFP transgéniques. Ces résultats démontrent que les céramiques hydroxyapatites sont sélectives dans leur recrutement cellulaire à partir de la moelle osseuse expliquant les différences trouvées in vivo pour ces recouvrements comparées au titane. Zusammenfassung Die Beschichtung mit keramischem Hydroxyapatit auf Titanimplantaten bewirkt eine selektive Adhäsion von stromalen Knochenmarkszellen. Das Ziel dieser Studie war, Zellcharakteristiken zu finden, die die Osseointegration von Implantaten regulieren. Die Heterogenität von stomalen Knochenmarkszellen, welche von 11 Spendern gewonnen wurden, wurde bestimmt, indem die Expressionen eines breiten Bandes von Adhäsionsmolekülen gemessen wurde. Unterschiedliche Wachstumsbedingungen in den Zellkulturen bewirkten grosse Unterschiede in der Expression von Adhäsionsmolekülen. Zellen, welche in fetalem bovinem Serum gezüchtet wurden, zeigten eine andere Expression von Adhäsionsmolekülen als Zellen, welche in humanem Serum gezüchtet wurden. Die Variation zwischen den Spendern wurde ermittelt, indem die Expression von Adhäsionsmolekülen der Zellen von verschieden Spendern unter identischen Wachstumsbedingungen gemessen wurde. An Fett anhängende Zellen aber auch lose Knochenmarkszellen zeigten grosse Unterschiede in der Expression von einigen aber nicht allen Adhäsionsmolekülen. Die flusszytometrischen Daten zeigten eine grosse Heterogenität in der Expression von Adhäsionsmolekülen und dass diese Heterogenität durch die Bedingungen in der Kultur beeinflusst wird und von Spender zu Spender variiert. Das zeigt, dass das Implantat verschiedene Zelltypen antrifft, welche zu unterschiedlich ausgeprägter Integration führen könnten. Ueberraschenderweise haftete nur eine Subfraktion der stromalen Knochenmarkszellen in vitro auf der mit keramischem Hydroxyapatit beschichteten Titanoberfläche. Die Adaptation eines Zelltyps, welcher in heterogenem Knochenmark vorhanden ist, an eine beschichtete Oberfläche ist anscheinend nicht möglich. Die unterschiedliche Bindung war nicht die Folge der abweichenden Färbung der stromalen Zellen, da die Resultate mit Knochenmarkszellen von transgenen GFP Mäusen bestätigt wurden. Diese Resultate zeigen, dass Hydroxyapatitkeramiken bei der Rekrutierung von Zellen aus dem Knochenmark selektiv sind. Das erklärt die Unterschiede, welche klinisch für diese Beschichtungen im Vergleich zu Titanoberflächen gefunden werden. Resumen La intención de este estudio fue encontrar las características celulares que regulan la osteointegración de los implantes. Se valoró la heterogeneidad de las células estromales de la médula ósea obtenida de 11 donantes midiendo la expresión de un largo panel de moléculas de adhesión. Se detectaron grandes diferencias en la expresión de las moléculas de adhesión dependiendo de las condiciones de cultivo usadas. Las células cultivadas en suero fetal bovino indujeron la expresión de otras moléculas de adhesión que las de las células cultivadas en suero humano. La variación de donante a donante se determinó midiendo la expresión de las moléculas de adhesión para las células estromales obtenidas de diferentes donantes que fueron procesadas idénticamente. Las células adherentes gruesas pero también las células sueltas de la médula ósea mostraron amplias diferencias en la expresión de algunas pero de no todas las moléculas de adhesión. Los datos de flujo histométrico demostraron una amplia heterogeneidad en la expresión de las moléculas de adhesión y esta heterogeneidad está influida por las condiciones de cultivo y varía de donante a donante. Esto demuestra que el implante se encuentra con diferentes tipos de células, que pueden conducir a diferentes niveles de integración. Sorprendentemente, in vitro, solo una subfracción de células estromales de la médula ósea se adhirieron al titanio cubierto por hidroxiapatita cerámica. La adaptación de todos los tipos de células presentes en médula ósea heterogénea a una superficie cubierta no es aparentemente posible. La unión diferencial no ocurrió debido a tinción aberrante de las células estromales dado que los resultados fueron confirmados con células de la médula ósea obtenidas de ratones transgénicos GFP. Estos resultados demuestran que las cerámicas de hidroxiapatita son selectivas en el reclutamiento de células de la médula ósea explicando las diferencias encontradas en vivo para estas cubiertas comparadas con titanio.</description><identifier>ISSN: 0905-7161</identifier><identifier>EISSN: 1600-0501</identifier><identifier>DOI: 10.1034/j.1600-0501.2003.00949.x</identifier><identifier>PMID: 12969360</identifier><language>eng</language><publisher>Oxford, UK: Munksgaard International Publishers</publisher><subject>Animals ; Bone Marrow Cells - drug effects ; Bone Marrow Cells - metabolism ; bone marrow stromal cells ; Cell Adhesion - drug effects ; Cell Adhesion - physiology ; Cell Adhesion Molecules - biosynthesis ; Cells, Cultured ; ceramic coating ; Coated Materials, Biocompatible - pharmacology ; Culture Media ; Dentistry ; Durapatite - pharmacology ; Humans ; Mice ; Mice, Transgenic ; Stromal Cells - drug effects ; Stromal Cells - metabolism ; Titanium ; titanium implants</subject><ispartof>Clinical oral implants research, 2003-10, Vol.14 (5), p.569-577</ispartof><lds50>peer_reviewed</lds50><oa>free_for_read</oa><woscitedreferencessubscribed>false</woscitedreferencessubscribed><citedby>FETCH-LOGICAL-c4529-62a8e68f94b02829957900838c48e08a80b4eedb9a47429ca00f1dd83d2338253</citedby><cites>FETCH-LOGICAL-c4529-62a8e68f94b02829957900838c48e08a80b4eedb9a47429ca00f1dd83d2338253</cites></display><links><openurl>$$Topenurl_article</openurl><openurlfulltext>$$Topenurlfull_article</openurlfulltext><thumbnail>$$Tsyndetics_thumb_exl</thumbnail><linktopdf>$$Uhttps://onlinelibrary.wiley.com/doi/pdf/10.1034%2Fj.1600-0501.2003.00949.x$$EPDF$$P50$$Gwiley$$H</linktopdf><linktohtml>$$Uhttps://onlinelibrary.wiley.com/doi/full/10.1034%2Fj.1600-0501.2003.00949.x$$EHTML$$P50$$Gwiley$$H</linktohtml><link.rule.ids>314,777,781,1412,27905,27906,45555,45556</link.rule.ids><backlink>$$Uhttps://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/12969360$$D View this record in MEDLINE/PubMed$$Hfree_for_read</backlink></links><search><creatorcontrib>Torensma, Ruurd</creatorcontrib><creatorcontrib>Ter Brugge, Petra J.</creatorcontrib><creatorcontrib>Jansen, John A.</creatorcontrib><creatorcontrib>Figdor, Carl G.</creatorcontrib><title>Ceramic hydroxyapatite coating on titanium implants drives selective bone marrow stromal cell adhesion</title><title>Clinical oral implants research</title><addtitle>Clin Oral Implants Res</addtitle><description>: The aim of this study was to determine the cell characteristics that regulate implant osseointegration. 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This demonstrates that the implant encounters different cell types, which could lead to different levels of integration. Surprisingly, in vitro only a subfraction of bone marrow stromal cells attached to titanium coated with ceramic hydroxyapatite. Adaptation of all cell types present in heterogeneous bone marrow to a coated surface is apparently not possible. Differential binding was not caused by aberrant staining of the stromal cells as the results were confirmed with bone marrow cells obtained from transgenic GFP mice. These results demonstrate that hydroxyapatite ceramics are selective in cell recruitment from the bone marrow, explaining the differences found in vivo for these coatings compared with titanium. Résumé Le but de cette étude a été de trouver les caractéristiques cellulaires qui régulent l'ostéoïntégration implantaire. 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Les données du flux cytométrique ont démontré une grande hétérogénéité dans l'expression des molécules d'adhésion et cette hétérogénéitéétait influencée par les conditions de culture et variait de donneur en donneur. Ceci démontre que l'implant rencontre différents types cellulaires qui peuvent s'accompagner de différents niveaux d'intégration. Etrangement, in vitro, seul une sousfraction des cellules du stroma de la moelle osseuse s'attachait au titane recouvert d'hydroxyapatite céramique. L'adaptation de tous les types cellulaires présents dans la moelle osseuse hétérogène à une surface est apparement impossible. La liaison différentielle n'était pas dûe à une coloration aberrante des cellules du stroma parce que les résultats ont été confirmés par les cellules de la moelle osseuse obtenue de souris GFP transgéniques. Ces résultats démontrent que les céramiques hydroxyapatites sont sélectives dans leur recrutement cellulaire à partir de la moelle osseuse expliquant les différences trouvées in vivo pour ces recouvrements comparées au titane. Zusammenfassung Die Beschichtung mit keramischem Hydroxyapatit auf Titanimplantaten bewirkt eine selektive Adhäsion von stromalen Knochenmarkszellen. Das Ziel dieser Studie war, Zellcharakteristiken zu finden, die die Osseointegration von Implantaten regulieren. Die Heterogenität von stomalen Knochenmarkszellen, welche von 11 Spendern gewonnen wurden, wurde bestimmt, indem die Expressionen eines breiten Bandes von Adhäsionsmolekülen gemessen wurde. Unterschiedliche Wachstumsbedingungen in den Zellkulturen bewirkten grosse Unterschiede in der Expression von Adhäsionsmolekülen. Zellen, welche in fetalem bovinem Serum gezüchtet wurden, zeigten eine andere Expression von Adhäsionsmolekülen als Zellen, welche in humanem Serum gezüchtet wurden. 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Sorprendentemente, in vitro, solo una subfracción de células estromales de la médula ósea se adhirieron al titanio cubierto por hidroxiapatita cerámica. La adaptación de todos los tipos de células presentes en médula ósea heterogénea a una superficie cubierta no es aparentemente posible. La unión diferencial no ocurrió debido a tinción aberrante de las células estromales dado que los resultados fueron confirmados con células de la médula ósea obtenidas de ratones transgénicos GFP. 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Les cellules du stroma de la moeëlle osseuse prélevée chez onze donneurs ont étéétudiées en mesurant l'expression d'un large éventail de molécules d'adhésion. De grandes différences dans l'expression des molécules d'adhésion ont été dues aux conditions de culture utilisées. Les cellules cultivées dans le sérum bovin foetal produisaient l'expression d'autres molécules d'adhésion que les cellules mises en culture dans le sérum humain. Une variation de donneur à donneur a été déterminée en mesurant l'expression des molécules d'adhésion des cellules obtenues de différents donneurs qui ont été analysées de manière identique. Les cellules adhérentes de la graisse mais également les cellules lâches de la moelle osseuse avaient de grandes différences dans l'expression de quelques‐unes des molécules d'adhésion. 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Ces résultats démontrent que les céramiques hydroxyapatites sont sélectives dans leur recrutement cellulaire à partir de la moelle osseuse expliquant les différences trouvées in vivo pour ces recouvrements comparées au titane. Zusammenfassung Die Beschichtung mit keramischem Hydroxyapatit auf Titanimplantaten bewirkt eine selektive Adhäsion von stromalen Knochenmarkszellen. Das Ziel dieser Studie war, Zellcharakteristiken zu finden, die die Osseointegration von Implantaten regulieren. Die Heterogenität von stomalen Knochenmarkszellen, welche von 11 Spendern gewonnen wurden, wurde bestimmt, indem die Expressionen eines breiten Bandes von Adhäsionsmolekülen gemessen wurde. Unterschiedliche Wachstumsbedingungen in den Zellkulturen bewirkten grosse Unterschiede in der Expression von Adhäsionsmolekülen. Zellen, welche in fetalem bovinem Serum gezüchtet wurden, zeigten eine andere Expression von Adhäsionsmolekülen als Zellen, welche in humanem Serum gezüchtet wurden. Die Variation zwischen den Spendern wurde ermittelt, indem die Expression von Adhäsionsmolekülen der Zellen von verschieden Spendern unter identischen Wachstumsbedingungen gemessen wurde. An Fett anhängende Zellen aber auch lose Knochenmarkszellen zeigten grosse Unterschiede in der Expression von einigen aber nicht allen Adhäsionsmolekülen. Die flusszytometrischen Daten zeigten eine grosse Heterogenität in der Expression von Adhäsionsmolekülen und dass diese Heterogenität durch die Bedingungen in der Kultur beeinflusst wird und von Spender zu Spender variiert. Das zeigt, dass das Implantat verschiedene Zelltypen antrifft, welche zu unterschiedlich ausgeprägter Integration führen könnten. Ueberraschenderweise haftete nur eine Subfraktion der stromalen Knochenmarkszellen in vitro auf der mit keramischem Hydroxyapatit beschichteten Titanoberfläche. Die Adaptation eines Zelltyps, welcher in heterogenem Knochenmark vorhanden ist, an eine beschichtete Oberfläche ist anscheinend nicht möglich. Die unterschiedliche Bindung war nicht die Folge der abweichenden Färbung der stromalen Zellen, da die Resultate mit Knochenmarkszellen von transgenen GFP Mäusen bestätigt wurden. Diese Resultate zeigen, dass Hydroxyapatitkeramiken bei der Rekrutierung von Zellen aus dem Knochenmark selektiv sind. Das erklärt die Unterschiede, welche klinisch für diese Beschichtungen im Vergleich zu Titanoberflächen gefunden werden. Resumen La intención de este estudio fue encontrar las características celulares que regulan la osteointegración de los implantes. Se valoró la heterogeneidad de las células estromales de la médula ósea obtenida de 11 donantes midiendo la expresión de un largo panel de moléculas de adhesión. Se detectaron grandes diferencias en la expresión de las moléculas de adhesión dependiendo de las condiciones de cultivo usadas. Las células cultivadas en suero fetal bovino indujeron la expresión de otras moléculas de adhesión que las de las células cultivadas en suero humano. La variación de donante a donante se determinó midiendo la expresión de las moléculas de adhesión para las células estromales obtenidas de diferentes donantes que fueron procesadas idénticamente. Las células adherentes gruesas pero también las células sueltas de la médula ósea mostraron amplias diferencias en la expresión de algunas pero de no todas las moléculas de adhesión. Los datos de flujo histométrico demostraron una amplia heterogeneidad en la expresión de las moléculas de adhesión y esta heterogeneidad está influida por las condiciones de cultivo y varía de donante a donante. Esto demuestra que el implante se encuentra con diferentes tipos de células, que pueden conducir a diferentes niveles de integración. Sorprendentemente, in vitro, solo una subfracción de células estromales de la médula ósea se adhirieron al titanio cubierto por hidroxiapatita cerámica. La adaptación de todos los tipos de células presentes en médula ósea heterogénea a una superficie cubierta no es aparentemente posible. La unión diferencial no ocurrió debido a tinción aberrante de las células estromales dado que los resultados fueron confirmados con células de la médula ósea obtenidas de ratones transgénicos GFP. Estos resultados demuestran que las cerámicas de hidroxiapatita son selectivas en el reclutamiento de células de la médula ósea explicando las diferencias encontradas en vivo para estas cubiertas comparadas con titanio.</abstract><cop>Oxford, UK</cop><pub>Munksgaard International Publishers</pub><pmid>12969360</pmid><doi>10.1034/j.1600-0501.2003.00949.x</doi><tpages>9</tpages><oa>free_for_read</oa></addata></record>
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identifier ISSN: 0905-7161
ispartof Clinical oral implants research, 2003-10, Vol.14 (5), p.569-577
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1600-0501
language eng
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source MEDLINE; Wiley Online Library Journals Frontfile Complete
subjects Animals
Bone Marrow Cells - drug effects
Bone Marrow Cells - metabolism
bone marrow stromal cells
Cell Adhesion - drug effects
Cell Adhesion - physiology
Cell Adhesion Molecules - biosynthesis
Cells, Cultured
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Coated Materials, Biocompatible - pharmacology
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title Ceramic hydroxyapatite coating on titanium implants drives selective bone marrow stromal cell adhesion
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